Il y a une décennie, humains, dieux et démons s'unirent pour faire face à la menace du dragon colossal Bahamut.
À présent, les humains vivant dans la capitale Anatae jouissent d'une existence luxueuse et prospère. Ce progrès est en grande partie dû au règne du roi nouvellement nommé, Charioce XVII, qui a usurpé le pouvoir des dieux et permet l'abus et l'asservissement de la race démoniaque dans la capitale. Alors que les humains continuent d'exploiter immoralement les démons, le ressentiment envers les humains grandit au sein des communautés démoniaques, menaçant une rébellion. Pendant ce temps, l'inquiétude se répand parmi les dieux qui s'efforcent de retrouver leur pouvoir perdu.
Au milieu de tout cela, Nina Drango, une jeune et joyeuse chasseuse de primes, arrive à la Capitale Royale dans l'espoir de s'installer et de gagner sa vie. Cependant, sa vie paisible dans la capitale est rapidement plongée dans le chaos lorsqu'elle croise la sinistre créature nommée Rag Demon, déterminée à se venger des humains, et Kaisar Lidfard, un noble chevalier en proie à un conflit moral intérieur.
Shingeki no Bahamut: Virgin Soul poursuit le récit du conflit social et moral entre humains, dieux et démons, ainsi que de leur lutte pour la survie et la domination.