Há uma década, humanos, deuses e demônios uniram forças para enfrentar a ameaça do colossal dragão Bahamut.
Agora, no presente, os humanos que vivem na capital de Anatae desfrutam de uma existência próspera e luxuosa. Esse progresso se deve em grande parte ao governo do recém-nomeado rei, Charioce XVII, que roubou o poder dos deuses e permite o abuso e a escravidão da raça demoníaca dentro da capital. Enquanto os humanos continuam a explorar os demônios de forma imoral, o ressentimento contra os humanos cresce nas comunidades demoníacas, ameaçando uma rebelião. Enquanto isso, a inquietação se espalha entre os deuses, que se apressam para recuperar seu poder perdido.
Em meio a isso, Nina Drango, uma jovem e alegre caçadora de recompensas, chega à Capital Real esperando se estabelecer e ganhar a vida. No entanto, sua vida pacífica na capital é rapidamente lançada no caos quando ela cruza o caminho do sinistro Rag Demon, determinado a se vingar dos humanos, e de Kaisar Lidfard, um nobre cavaleiro que luta com um conflito moral interno.
Shingeki no Bahamut: Virgin Soul continua a história do conflito social e moral entre humanos, deuses e demônios, e sua luta pela sobrevivência e dominação.