『夏目友人帳 劇場版 うたかたの絆』において、夏目貴志と猫の精霊ニャンコは、故人である祖母の夏目玲子から受け継いだ『友人帳』に記された妖怪の名前を返すという任務を継続する。
ある日、貴志は祖母の名前を認識し、その思い出を語る流浪の妖怪・モモンボウと出会う。好奇心から貴志は祖母の過去と関わりのある寂れた町へ赴く。そこで、祖母の旧知の一人である津村洋江とその息子・ムクオと絆を結び、玲子の過去についての洞察を得る。
一方、ニャンコは餌を探して迷い込み、奇妙な『妖怪の種』を発見する。一夜にしてその種は実を結ぶ木へと成長し、抑えきれなくなったニャンコは実を食べてしまう。その結果、ニャンコは三つの別々の存在へと分裂してしまう。この奇妙な変化を元に戻すため、貴志と新たな仲間たちは協力し、町に潜むさらなる謎を解き明かしていく。