Enquanto caminhava para a escola, a estudante Suzume Iwato conhece Souta Munakata, um jovem em busca de lugares abandonados. Ao indicar uma ruína próxima, sua própria curiosidade a leva a segui-lo. Lá, Suzume descobre uma porta solitária que se abre para um universo surreal e onírico, visível e sentível, mas intransponível. Uma pedra estranha no chão transforma-se em uma criatura parecida com um gato e foge quando ela a toca. Assustada, Suzume retorna à escola, ignorando que abrir a porta desencadeou eventos terríveis. Com a "pedra angular" liberada, o mal contido naquela outra dimensão agora pode escapar livremente e espalhar destruição pelo Japão. Determinada a consertar seu erro perigoso, Suzume une-se a Souta, cuja verdadeira missão é impedir que esse mal cresça, para localizar e selar todas as portas abertas antes que o país seja arruinado.