Takashi Natsume e seu companheiro espiritual Madara, apelidado de "Nyanko", continuam trabalhando para devolver os nomes dos espíritos do Livro dos Amigos que sua falecida avó Reiko Natsume lhe deixou.
Um dia após a escola, Takashi encontra um espírito à espreita chamado Monmonbou, que se lembra de sua avó após ouvir o nome de Takashi. Movido pela curiosidade natural, Takashi visita uma cidade misteriosa onde sua avó viveu. Lá, ele faz amizade com a velha conhecida dela, Yorie Tsumura, e o filho de Yorie, Mukuo, aprendendo mais sobre o passado de sua avó.
Enquanto isso, Nyanko faz um desvio para encontrar comida e se depara com uma suspeita "Semente Espiritual", que inesperadamente cresce e se transforma em uma árvore frutífera durante a noite. Cedendo à tentação, Nyanko come a fruta e se divide em três seres separados. Para encontrar uma maneira de corrigir a condição de Nyanko, Takashi e seus amigos ajudam, e no processo, eles descobrem mais segredos escondidos na cidade.