特定の個人に「トイ」と呼ばれる特殊能力が与えられる世界において、犯罪を解決する探偵となる運命を背負う者もいれば、幻影の盗賊として窃盗の道を選ぶ者もいる。この二つのグループ間の対立は、盗賊を阻止する未来の捜査員を育成するために、世界中に探偵アカデミーの設立へと繋がった。横浜にあるホームズ探偵アカデミーで最も有名な生徒であるミルキィホームズは、シャーロック・シェリングフォード、ネロ・ユズリザキ、アルク・バートン、コルデリア・グロウカからなる。しかし、有名な幻影の盗賊アルシーヌとの戦いの後、彼らはトイを失い、能力を失って任務を遂行できなくなった。高位の地位を剥奪され、荒廃した屋根裏部屋に閉じ込められた彼らには、能力を取り戻すか、退学という二つの選択肢しかない。探偵オペラミルキィホームズの物語は、かつてのトイの助けを借りずに事件を解決しつつ、失われた力を取り戻すための彼らの旅を描くものである。

本作では

ミルキィホームズの4人は合宿旅行に出かけ、雪だるまに囲まれた温泉でリラックスしていた。しかし、その平和なひとときは突然の警報によって壊される。警報は、盗賊帝国からの攻撃を告げるものだった。ミルキィホームズと盗賊帝国の間で激しい戦いが繰り広げられ、両陣営は「トイ（特殊能力）」を駆使して戦う。その時、天才4が現れて戦いに参戦し、争いは3つ巴の乱闘へと発展する。混沌の中、空から強力な雷が落ち、ミルキィホームズの4人は雷に打たれて能力を失ってしまう。