Takashi Natsume et son compagnon spirituel Madara, surnommé « Nyanko », continuent de travailler pour rendre les noms des esprits du Livre des amis que sa défunte grand-mère Reiko Natsume lui a laissé.
Un jour après l'école, Takashi rencontre un esprit tapi nommé Monmonbou, qui se souvient de la grand-mère de Takashi après avoir entendu son nom. Poussé par sa curiosité naturelle, Takashi visite une ville mystérieuse où sa grand-mère a autrefois vécu. Là, il se lie d'amitié avec une vieille connaissance de celle-ci, Yorie Tsumura, et le fils de Yorie, Mukuo, apprenant ainsi davantage sur le passé de sa grand-mère.
Pendant ce temps, Nyanko fait un détour pour trouver de la nourriture et tombe sur une suspecte « Graine d'esprit », qui pousse de manière inattendue en un arbre fruitier pendant la nuit. Cédant à la tentation, Nyanko mange le fruit et se divise en trois êtres distincts. Pour trouver un moyen de remédier à l'état de Nyanko, Takashi et ses amis donnent un coup de main, et ce faisant, ils découvrent davantage de secrets cachés dans la ville.