Digimon Xros Wars: Toki wo Kakeru Shounen Hunter-tachi spielt ein Jahr nach der Niederlage von Bagramon und seinen Kräften. In dieser Zeit haben Taiki Kudou und Yuu Amano ein Basketballteam gegründet, dem auch Tagiru Akashi, eine Person aus Yuus Klasse, angehört. Eines Tages entdeckt Tagiru einen seltsamen Ort namens DigiQuartz, eine instabile und mysteriöse Sphäre, die zwischen der Menschen- und der digitalen Welt existiert. Tagiru erfährt, dass Kinder auf der ganzen Welt Xros Loader und Digimon-Partner erhalten haben, um an einem Wettbewerb namens „Digimon Hunt“ teilzunehmen.
Digimon, die aus der digitalen Welt in den DigiQuartz wandern, können sich von negativen Emotionen ernähren, die aus der menschlichen Welt einsickern. Das macht sie stärker, aber auch extrem aggressiv. Daher müssen die Digimon Hunter diese Digimon davon abhalten, in der Menschenwelt Verwüstung anzurichten. Gemeinsam mit Gumdramon, das für seine Frechheit bekannt ist, hat Tagiru das Ziel, die Nummer eins unter den Digimon-Jägern zu werden, ohne sich der früheren Erfahrungen von Taiki und Yuu mit Digimon bewusst zu sein. Doch eine finstere Macht steckt hinter der Erschaffung des DigiQuartz, und die jungen Hunter werden bald erkennen, dass die Digimon-Jagd weit mehr als nur ein einfaches Spiel ist...