Toys sind besondere Fähigkeiten, die ausgewählten Individuen verliehen werden, wobei sich jede auf eine für die jeweilige Person einzigartige Weise manifestiert. Einige dieser Auserwählten werden mit reinen Herzen geboren und widmen sich der Verbrechensaufklärung als Detektive. Andere entwickeln korrupte Absichten und schlagen das Leben von Phantomdieben ein. Dieser Konflikt zwischen den beiden gegensätzlichen Gruppen führte zur Gründung von Detektivakademien weltweit, die dazu bestimmt sind, Detektive auszubilden, um diese Diebe zu bekämpfen und zu fangen.
Sherlock Shellingford, Nero Yuzurizaki, Hercule Burton und Cordelia Glauca bilden Milky Holmes, ein Team, das als die besten Studierenden der Holmes-Detektivakademie in Yokohama gefeiert wird. Doch nach einem Kampf mit dem Phantomdieb Arsine verschwinden ihre Toys, sodass sie machtlos und dienstuntauglich werden. Ihres Status beraubt und in eine heruntergekommene Dachkammer verbannt, müssen sie ihre Kräfte innerhalb von drei Monaten wiedererlangen oder der Verweisung ins Auge sehen. Tantei Opera Milky Holmes folgt diesem einst legendären Quartett, während sie danach streben, ihre Toys zurückzugewinnen und gleichzeitig ihre Detektivarbeit ohne die Fähigkeiten fortsetzen, die sie einst ausmachten.
