深海艦という敵対的な異星勢力との絶え間ない戦いの中で、日本の戦艦の精霊を具現化した艦娘たちは、人類最後の防衛線として戦っている。これらの若き女性たちは、終わりのない戦いの中で常に死の脅威にさらされている。その一人、睦月型駆逐艦の如月もまた、戦死したと見なされていた。
夜間の作戦に成功した後、第八艦隊は、如月が漂流しているのを発見する。彼女は意識を失っており、死を免れたように見えた。しかし、彼女の奇妙な行動や生存の不可解な状況は、艦娘たちの間で疑念を招く。一方、不気味な紅色の海と謎の声が艦隊を蝕み始めるが、吹雪型駆逐艦のリーダーである吹雪だけは影響を受けていない。
吹雪と彼女の仲間たちは、これらの奇妙な出来事を調査する。その過程で、彼らの置かれている状況の真実と、深海艦の起源が明らかになっていく。障害が立ちはだかる中、艦娘たちは海を解放し、守りたい人々を守るために前進し続けなければならない。