Durante su camino a la escuela, la estudiante de secundaria Suzume Iwato se topa con Souta Munakata, un joven obsesionado con explorar edificios abandonados. Tras que ella le indique una ruina cercana, su propia curiosidad la impulsa a seguirlo hasta ese lugar.
Al llegar, Suzume descubre una puerta solitaria que da acceso a un universo surrealista y onírico; aunque puede verlo y percibirlo, no logra penetrar en él. Cerca de la entrada hay una piedra extraña que, al ser levantada por ella, se transforma en una criatura parecida a un gato y huye. Asustada, Suzume corre de vuelta hacia su escuela, ignorante de que dejar la puerta abierta ha desencadenado eventos terribles.
Con la "piedra angular" liberada, el mal contenido en esa otra dimensión puede escapar libremente y extenderse de forma destructiva por todo Japón. Decidida a enmendar su peligroso error, Suzume se une a Souta, cuya verdadera misión es evitar que ese mal crezca, para localizar y sellar todas las puertas abiertas antes de que el país quede arruinado.