Auf dem Schulweg begegnet die Oberschülerin Suzume Iwato einem jungen Mann namens Souta Munakata, der auf der Suche nach verlassenen Orten ist. Sie weist ihn auf eine nahegelegene Ruine hin, folgt ihm aber aus Neugier dennoch dorthin.
Dort stößt Suzume auf eine einsame Tür, die den Blick in eine surreale, traumhafte Welt freigibt – eine Welt, die sie zwar wahrnehmen, jedoch nicht betreten kann. In der Nähe liegt ein seltsamer Stein, der sich, sobald Suzume ihn berührt, in ein katzenähnliches Wesen verwandelt und davonrennt. Bestürzt eilt Suzume zurück zur Schule, ohne zu ahnen, dass sie durch das Öffnen der Tür schreckliche Geschehnisse ausgelöst hat.
Da nun der „Schlussstein" freigegeben wurde, kann das Böse, das in jener anderen Dimension gefangen war, ungehindert entweichen und Japan mit Zerstörung bedrohen. Entschlossen, ihren gefährlichen Fehler wiedergutzumachen, verbündet sich Suzume mit Souta – dessen wahre Aufgabe es ist, das Wachstum dieses Unheils zu verhindern –, um alle offenen Türen aufzuspüren und zu versiegeln, bevor das Land zugrunde geht.