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Nach den Ereignissen von Invasion wurde Johnny Rico zum Colonel degradiert und einem Mars-Satelliten zugeteilt, um eine neue Gruppe von Truppen auszubilden. Unglücklicherweise gehören diese Rekruten zu den schlechtesten, mit denen Rico je zu tun hatte – da sie Marsianer sind, nehmen sie den Krieg nicht ernst. Der Mars als Ganzes zeigt wenig Unterstützung für den Konflikt, da der Planet von der Bedrohung durch die Käfer unberührt geblieben ist, und hat sogar vorgeschlagen, sich aus dem Krieg zurückzuziehen. Aufgrund dieser lässigen Haltung werden die Menschen auf dem Mars völlig überrascht, als die Käfer angreifen. Unbekannt für alle führt Himmelsmarschallin Amy Snapp ihre Pläne zur Machtergreifung aus.

Ein Außenposten der Föderation, Fort Casey, wird von den Bugs angegriffen. Die Besatzung des schnellen Angriffsschiffs Alesia wird entsandt, um das Raumschiff John A. Warden, das sich derzeit bei Fort Casey befindet, bei der Evakuierung von Überlebenden und dem sicheren Transport militärischer Geheimdiensterkenntnisse zurück zur Erde zu unterstützen. Carl Jenkins, jetzt Leiter des Ministry of Paranormal Warfare, übernimmt das Raumschiff für eine geheime Mission vor dem Rendezvous mit der Alesia und verschwindet im Nebel. Nun werden die kampferprobten Troopers mit einer Rettungsmission beauftragt, die zu einem weitaus düstereren Ausgang führen könnte, als sie je erwartet haben.

Mit einer Erzählung, die unabhängig von der Kontinuität des ursprünglichen Appleseed-Films ist, obwohl derselbe Regisseur verantwortlich zeichnet, bietet Appleseed Alpha einen alternativen Ursprung für seine Protagonisten. Anders als in früheren Versionen ist Briareos bereits ein Cyborg und teilt keine vorherige Trennung oder Wiedervereinigung mit Deunan, bevor er ESWAT in Olympus beitritt. Die Geschichte konzentriert sich auf die frühen Tage von Deunan Knute und Briareos im 22. Jahrhundert, während sie die dystopischen Ruinen New Yorks durchqueren und nach der utopischen Stadt Olympus suchen. Angeheuert von Two Horns, dem Kriegsherrn, der die verwüstete Stadt regiert, wird das Duo damit beauftragt, zweibeinige Kampfmaschinen zu zerstören. Während dieses Auftrags kreuzen sie den Weg von Iris und Olson, die sich auf einer eigenen Mission befinden. Nachdem sie sich mit ihnen angefreundet haben, beschließen Deunan und Briareos, sich mit den beiden zu verbünden. Iris’ Ziel ist es, den finsteren Cyborg Talos daran zu hindern, eine geheime menschliche Waffe an sich zu reißen. Allerdings manipuliert Talos Iris dazu, die gewaltige Kriegsmaschine zu aktivieren.